Filmen, som handler om den russiske munken og ikonmaleren Andrej Rubljov som virket i Moskva-riket på 1400-tallet, fortelles i ni kapittel der vi følger Rubljovs ferd gjennom et Russland sønderrevet av borgerkrig. De ledende fyrstene feider om makten og byene står i skrekk for tartarinvasjoner. Midt i alt kaoset, forsøker Rubljov å søke svarene på de store livsgåtene og sin egen betydning i sammenhengen.