Filmen, som handlar om den ryske munken och ikonmålaren Andrej Rubljov verksam i Moskvariket på 1400-talet, berättas i nio kapitel där vi får följa Rubljovs färd genom ett Ryssland sönderslitet av inbördeskrig. De ledande furstarna fejdar om makten och byarna står i skräck inför tatarinvasioner. Mitt i allt kaos försöker Rubljov söka svaren på de stora livsgåtorna och sin egen betydelse i sammanhanget.